Ингибирование этопозид-индуцированного повреждения ДНК у клеток острого моноцитарного лейкоза в условиях гиперклеточного провоспалительного микроокружения

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Возникновение устойчивости у клеток острого моноцитарного лейкоза (ОМоЛ; ОМЛ М5) к действию противоопухолевых агентов является одной из основных причин крайне низкой выживаемости и излечиваемости пациентов с диагностированным ОМоЛ. Хорошо известно, что клетки ОМЛ обладают «воспалительным» фенотипом и формируют уникальное провоспалительное микроокружение. Ранее мы выявили повышение устойчивости клеток ОМоЛ человека ТНР-1 к действию ингибиторов ДНК-топоизомераз I и II (топотекан, этопозид, доксорубицин) в in vitro модели, имитирующей условия провоспалительного микроокружения – трехмерной долговременной культуре клеток высокой плотности. В данном исследовании с помощью методов флуоресцентной микроскопии и спектрофлуориметрии, метода ДНК-комет, вестерн-блоттинга, анализа дифференциальной экспрессии генов и проточной цитометрии мы показали, что повышение резистентности к действию ингибиторов ДНК-топоизомераз, в частности к этопозиду, у клеток ОМоЛ ТНР-1 в условиях гиперклеточного провоспалительного микроокружения реализуется за счет снижения одно- и двухцепочечных разрывов ДНК и, соответственно, ответа на повреждение ДНК, а также может быть связано с выраженной активацией сигнальных путей интерферонов I и II типов, NF-κB/STAT-зависимых сигнальных путей, происходящей на фоне существенного подавления активности транскрипционных факторов семейств Myc и E2F. Результаты этой работы открывают новые представления о роли провоспалительной активации в повышении устойчивости клеток ОМЛ к гибели, индуцированной действием ингибиторов ДНК-топоизомераз.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

М. И. Кобякова

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.

К. С. Краснов

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН; Институт цитологии и генетики СО РАН, Научно-исследовательский институт клинической и экспериментальной лимфологии

Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.; 630060 Новосибирск

О. В. Крестинина

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.

Ю. Л. Бабурина

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.

А. С. Сенотов

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.

Я. В. Ломовская

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.

Е. И. Мещерякова

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН; Институт биофизики клетки РАН

Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.; 142290 Пущино, Московская обл.

А. И. Ломовский

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.

А. И. Звягина

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.

К. В. Пятина

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.

И. С. Фадеева

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.

Р. С. Фадеев

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: kobyakovami@gmail.com
Россия, 142290 Пущино, Московская обл.

Список литературы

  1. Zhang, R., Lee, J. Y., Wang, X., Xu, W., Hu, X., Lu, X., Niu, Y., Tang, R., Li, S., and Li, Y. (2014) Identification of novel genomic aberrations in AML-M5 in a level of array CGH, PLoS One, 9, e87637, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0087637.
  2. Varotto, E., Munaretto, E., Stefanachi, F., Della Torre, F., and Buldini, B. (2022) Diagnostic challenges in acute monoblastic/monocytic leukemia in children, Front. Pediatr., 10, 911093, https://doi.org/10.3389/fped.2022.911093.
  3. Liu, L. P., Zhang, A. L., Ruan, M., Chang, L. X., Liu, F., Chen, X., Qi, B. Q., Zhang, L., Zou, Y., Chen, Y. M., Chen, X. J., Yang, W. Y., Guo, Y., and Zhu, X. F. (2020) Prognostic stratification of molecularly and clinically distinct subgroup in children with acute monocytic leukemia, Cancer Med., 9, 3647-3655, https://doi.org/10.1002/cam4.3023.
  4. Shimony, S., Stahl, M., and Stone, R. M. (2023) Acute myeloid leukemia: 2023 update on diagnosis, risk-stratification, and management, Am. J. Hematol., 98, 502-526, https://doi.org/10.1002/ajh.26822.
  5. Arwanih, E. Y., Louisa, M., Rinaldi, I., and Wanandi, S. I. (2022) Resistance mechanism of acute myeloid leukemia cells against daunorubicin and cytarabine: a literature review, Cureus, 14, e33165, https://doi.org/10.7759/cureus.33165.
  6. Ganesan, S., Mathews, V., and Vyas, N. (2022) Microenvironment and drug resistance in acute myeloid leukemia: do we know enough? Int. J. Cancer, 150, 1401-1411, https://doi.org/10.1002/ijc.33908.
  7. Bolandi, S. M., Pakjoo, M., Beigi, P., Kiani, M., Allahgholipour, A., Goudarzi, N., Khorashad, J. S., and Eiring, A. M. (2021) A role for the bone marrow microenvironment in drug resistance of acute myeloid leukemia, Cells, 10, 2833, https://doi.org/10.3390/cells10112833.
  8. Pourrajab, F., Zare-Khormizi, M. R., Hekmatimoghaddam, S., and Hashemi, A. S. (2020) Molecular targeting and rational chemotherapy in acute myeloid leukemia, J. Exp. Pharmacol., 12, 107-128, https://doi.org/10.2147/ JEP.S254334.
  9. Saultz, J. N., and Garzon, R. (2016) Acute myeloid leukemia: a concise review, J. Clin. Med., 5, 33, https://doi.org/10.3390/jcm503003.
  10. Zhang, W., Gou, P., Dupret, J. M., Chomienne, C., and Rodrigues-Lima, F. (2021) Etoposide, an anticancer drug involved in therapy-related secondary leukemia: enzymes at play, Transl. Oncol., 14, e101169, https://doi.org/10.1016/j.tranon.2021.101169.
  11. McKie, S. J., Neuman, K. C., and Maxwell, A. (2021) DNA topoisomerases: Advances in understanding of cellular roles and multi-protein complexes via structure-function analysis, Bioessays, 43, e2000286, https://doi.org/ 10.1002/bies.202000286.
  12. Liang, X., Wu, Q., Luan, S., Yin, Z., He, C., Yin, L., Zou, Y., Yuan, Z., Li, L., Song, X., He, M., Lv, C., and Zhang, W. (2019) A comprehensive review of topoisomerase inhibitors as anticancer agents in the past decade, Eur. J. Med. Chem., 171, 129-168, https://doi.org/10.1016/j.ejmech.2019.03.034.
  13. Tsuchiya, S., Yamabe, M., Yamaguchi, Y., Kobayashi, Y., Konno, T., and Tada, K. (1980) Establishment and characterization of a human acute monocytic leukemia cell line (THP-1), Int. J. Cancer, 26, 171-176, https://doi.org/10.1002/ijc.2910260208.
  14. Yu, F., Chen, Y., Zhou, M., Liu, L., Liu, B., Liu, J., Pan, T., Luo, Y., Zhang, X., Ou, H., Huang, W., Lv, X., Xi, Z., Xiao, R., Li, W., Cao, L., Ma, X., Zhang, J., Lu, L., and Zhang, H. (2024) Generation of a new therapeutic D-peptide that induces the differentiation of acute myeloid leukemia cells through A TLR-2 signaling pathway, Cell Death Discov., 10, 51, https://doi.org/10.1038/s41420-024-01822-w.
  15. Xie, C., Drenberg, C., Edwards, H., Caldwell, J. T., Chen, W., Inaba, H., Xu, X., Buck, S. A., Taub, J. W., Baker, S. D., and Ge, Y. (2013) Panobinostat enhances cytarabine and daunorubicin sensitivities in AML cells through suppressing the expression of BRCA1, CHK1, and Rad51, PLoS One, 8, e79106, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0079106.
  16. Giri, B., Gupta, V. K., Yaffe, B., Modi, S., Roy, P., Sethi, V., Lavania, S. P., Vickers, S. M., Dudeja, V., Banerjee, S., Watts, J., and Saluja, A. (2019) Pre-clinical evaluation of Minnelide as a therapy for acute myeloid leukemia, J. Transl. Med., 17, 163, https://doi.org/10.1186/s12967-019-1901-8.
  17. Martino, V., Tonelli, R., Montemurro, L., Franzoni, M., Marino, F., Fazzina, R., and Pession, A. (2006) Down-regulation of MLL-AF9, MLL and MYC expression is not obligatory for monocyte-macrophage maturation in AML-M5 cell lines carrying t(9;11)(p22;q23), Oncol. Rep., 15, 207-211, https://doi.org/10.3892/or.15.1.207.
  18. Umeda, M., Ma, J., Westover, T., Ni, Y., Song, G., Maciaszek, J. L., Rusch, M., Rahbarinia, D., Foy, S., Huang, B. J., Walsh, M. P., Kumar, P., Liu, Y., Yang, W., Fan, Y., Wu, G., Baker, S. D., Ma, X., Wang, L., Alonzo, T. A., and Klco, J. M. (2024) A new genomic framework to categorize pediatric acute myeloid leukemia, Nat. Genet., 56, 281-293, https://doi.org/10.1038/s41588-023-01640-3.
  19. Drexler, H. G., Quentmeier, H., and MacLeod, R. A. (2004) Malignant hematopoietic cell lines: in vitro models for the study of MLL gene alterations, Leukemia, 18, 227-232, https://doi.org/10.1038/sj.leu.2403236.
  20. Pang, J. M., Chien, P. C., Kao, M. C., Chiu, P. Y., Chen, P. X., Hsu, Y. L., Liu, C., Liang, X., and Lin, K. T. (2023) MicroRNA-708 emerges as a potential candidate to target undruggable NRAS, PLoS One, 18, e0284744, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0284744.
  21. Kasai, F., Hirayama, N., Fukushima, M., Kohara, A., and Nakamura, Y. (2022) THP-1 reference data: proposal of an in vitro branched evolution model for cancer cell lines, Int. J. Cancer, 151, 463-472, https://doi.org/10.1002/ijc.34019.
  22. Sano, H., Shimada, A., Taki, T., Murata, C., Park, M. J., Sotomatsu, M., Tabuchi, K., Tawa, A., Kobayashi, R., Horibe, K., Tsuchida, M., Hanada, R., Tsukimoto, I., and Hayashi, Y. (2012) RAS mutations are frequent in FAB type M4 and M5 of acute myeloid leukemia, and related to late relapse: a study of the Japanese Childhood AML Cooperative Study Group, Int. J. Hematol., 95, 509-515, https://doi.org/10.1007/s12185-012-1033-x.
  23. Laursen, A. C., Sandahl, J. D., Kjeldsen, E., Abrahamsson, J., Asdahl, P., Ha, S. Y., Heldrup, J., Jahnukainen, K., Jónsson, Ó. G., Lausen, B., Palle, J., Zeller, B., Forestier, E., and Hasle, H. (2016) Trisomy 8 in pediatric acute myeloid leukemia: A NOPHO-AML study, Genes Chromosomes Cancer, 55, 719-726, https://doi.org/10.1002/gcc.22373.
  24. Odero, M. D., Zeleznik-Le, N. J., Chinwalla, V., and Rowley, J. D. (2000) Cytogenetic and molecular analysis of the acute monocytic leukemia cell line THP-1 with an MLL-AF9 translocation, Genes Chromosomes Cancer, 29, 333-338, https://doi.org/10.1002/1098-2264(2000)9999:9999<::AID-GCC1040>3.0.CO;2-Z.
  25. Loghavi, S., Kanagal-Shamanna, R., Khoury, J. D., Medeiros, L. J., Naresh, K. N., Nejati, R., Patnaik, M. M., and WHO 5th Edition Classification Project (2024) Fifth Edition of the World Health Classification of tumors of the hematopoietic and lymphoid tissue: myeloid neoplasms, Mod. Pathol., 37, 100397, https://doi.org/10.1016/ j.modpat.2023.100397.
  26. Kobyakova, M., Lomovskaya, Y., Senotov, A., Lomovsky, A., Minaychev, V., Fadeeva, I., Shtatnova, D., Krasnov, K., Zvyagina, A., Odinokova, I., Akatov, V., and Fadeev, R. (2022) The increase in the drug resistance of acute myeloid leukemia THP-1 cells in high-density cell culture is associated with inflammatory-like activation and anti-apoptotic Bcl-2 proteins, Int. J. Mol. Sci., 23, 7881, https://doi.org/10.3390/ijms23147881.
  27. Kobyakova, M. I., Evstratova, Y. V., Senotov, A. S., Lomovsky, A. I., Minaichev, V. V., Zvyagina, A. I., Solovieva, M. E., Fadeeva, I. S., Akatov, V. S., and Fadeev, R. S. (2021) Appearance of signs of differentiation and pro-inflammatory phenotype in acute myeloid leukemia cells THP-1 with an increase in their TRAIL resistance in cell aggregates in vitro, Biochem. (Moscow) Suppl. Ser. Membr. Cell Biol., 15, 97-105, https://doi.org/10.1134/S1990747821010050.
  28. Lu, S., Li, Y., Zhu, C., Wang, W., and Zhou, Y. (2022) Managing cancer drug resistance from the perspective of inflammation, J. Oncol, 2022, 3426407, https://doi.org/10.1155/2022/3426407.
  29. Kidane, D., Chae, W. J., Czochor, J., Eckert, K. A., Glazer, P. M., Bothwell, A. L., and Sweasy, J. B. (2014) Interplay between DNA repair and inflammation, and the link to cancer, Crit. Rev. Biochem. Mol. Boil., 49, 116-139, https://doi.org/10.3109/10409238.2013.875514.
  30. Fontes, F. L., Pinheiro, D. M., Oliveira, A. H., Oliveira, R. K., Lajus, T. B., and Agnez-Lima, L. F. (2015) Role of DNA repair in host immune response and inflammation, Mutat. Res. Rev. Mutat. Res., 763, 246-257, https://doi.org/10.1016/j.mrrev.2014.11.004.
  31. Pazzaglia, S., and Pioli, C. (2019) Multifaceted role of PARP-1 in DNA repair and inflammation: pathological and therapeutic implications in cancer and non-cancer diseases, Cells, 9, 41, https://doi.org/10.3390/cells9010041.
  32. Kobyakova, M. I., Senotov, A. S., Krasnov, K. S., Lomovskaya, Y. V., Odinokova, I. V., Kolotova, A. A., Ermakov, A. M., Zvyagina, A. I., Fadeeva, I. S., Fetisova, E. I., Akatov, V. S., and Fadeev, R. S. (2024) Pro-Inflammatory activation suppresses TRAIL-induced apoptosis of acute myeloid leukemia cells, Biochemistry (Moscow), 89, 431-440, https://doi.org/10.1134/S0006297924030040.
  33. Kruger, N. J. (1994) The Bradford method for protein quantitation, Methods Mol. Boil., 32, 9-15, https://doi.org/10.1385/0-89603-268-X:9.
  34. Рылова Ю. В., Буравкова Л. Б. (2013) Постоянное культивирование мультипотентных мезенхимных стромальных клеток при пониженном содержании кислорода, Цитология, 55, 852-860.
  35. Lomovskaya, Y. V., Krasnov, K. S., Kobyakova, M. I., Kolotova, A. A., Ermakov, A. M., Senotov, A. S., Fadeeva, I. S., Fetisova, E. I., Lomovsky, A. I., Zvyagina, A. I., Akatov, V. S., and Fadeev, R. S. (2024) Studying signaling pathway activation in TRAIL-resistant macrophage-like acute myeloid leukemia cells, Acta Naturae, 16, 48-58, https://doi.org/10.32607/actanaturae.27317.
  36. Bottomly, D., Long, N., Schultz, A. R., Kurtz, S. E., Tognon, C. E., Johnson, K., Abel, M., Agarwal, A., Avaylon, S., Benton, E., Blucher, A., Borate, U., Braun, T. P., Brown, J., Bryant, J., Burke, R., Carlos, A., Chang, B. H., Cho, H. J., Christy, S., Coblentz, C., Cohen, A. M., d’Almeida, A., Cook, R., Danilov, A., Dao, K. T., Degnin, M., Dibb, J., Eide, C. A., English, I., Hagler, S., Harrelson, H., Henson, R., Ho, H., Joshi, S. K., Junio, B., Kaempf, A., Kosaka, Y., Laderas, T., Lawhead, M., Lee, H., Leonard, J. T., Lin, C., Lind, E. F., Liu, S. Q., Lo, P., Loriaux, M. M., Luty, S., Maxson, J. E., Macey, T., Martinez, J., Minnier, J., Monteblanco, A., Mori, M., Morrow, Q., Nelson, D., Ramsdill, J., Rofelty, A., Rogers, A., Romine, K. A., Ryabinin, P., Saultz, J. N., Sampson, D. A., Savage, S.L., Schuff, R., Searles, R., Smith, R. L., Spurgeon, S. E., Sweeney, T., Swords, R. T., Thapa, A., Thiel-Klare, K., Traer, E., Wagner, J., Wilmot, B., Wolf, J., Wu, G., Yates, A., Zhang, H., Cogle, C. R., Collins, R.H., Deininger, M.W., Hourigan, C.S., Jordan, C. T., Lin, T. L., Martinez, M. E., Pallapati, R .R., Pollyea, D. A., Pomicter, A. D., Watts, J. M., Weir, S. J., Druker, B. J., McWeeney, S. K., and Tyner, J. W. (2022) Integrative analysis of drug response and clinical outcome in acute myeloid leukemia, Cancer Cell, 40, 850-864.e9, https://doi.org/10.1016/j.ccell.2022.07.002.
  37. Benjamini, Y., and Hochberg, Y. (1995) Controlling the false discovery rate: a practical and powerful approach to multiple testing, J. R. Statist. Soc., 57, 289-300, https://doi.org/10.1111/j.2517-6161.1995.tb02031.x.
  38. Li, L. Y., Guan, Y. D., Chen, X. S., Yang, J. M., and Cheng, Y. (2021) DNA repair pathways in cancer therapy and resistance, Front. Pharmacol, 11, 629266, https://doi.org/10.3389/fphar.2020.629266.
  39. Jurkovicova, D., Neophytou, C. M., Gašparović, A. Č., and Gonçalves, A. C. (2022) DNA damage response in cancer therapy and resistance: challenges and opportunities, Int. J. Mol. Sci., 23, 14672, https://doi.org/10.3390/ijms232314672.
  40. Nastasi, C., Mannarino, L., and D’Incalci, M. (2020) DNA damage response and immune defense, Int. J. Mol. Sci., 21, 7504, https://doi.org/10.3390/ijms21207504.
  41. Ronco, C., Martin, A. R., Demange, L., and Benhida, R. (2016) ATM, ATR, CHK1, CHK2 and WEE1 inhibitors in cancer and cancer stem cells, Medchemcomm., 8, 295-319, https://doi.org/10.1039/C6MD00439C.
  42. Ryan, E. L., Hollingworth, R., and Grand, R. J. (2016) Activation of the DNA damage response by RNA viruses, Biomolecul., 6, 2, https://doi.org/10.3390/biom6010002.
  43. Day, T. W., Wu, C. H., and Safa, A. R. (2009) Etoposide induces protein kinase Cdelta- and caspase-3-dependent apoptosis in neuroblastoma cancer cells, Mol. Pharmacol., 76, 632-640, https://doi.org/10.1124/mol.109.054999.
  44. Elmore, S. (2007) Apoptosis: a review of programmed cell death, Toxicol. Pathol., 35, 495-516, https://doi.org/10.1080/01926230701320337.
  45. Herceg, Z., and Wang, Z. Q. (1999) Failure of poly(ADP-ribose) polymerase cleavage by caspases leads to induction of necrosis and enhanced apoptosis, Mol. Cell. Boil., 19, 5124-5133, https://doi.org/10.1128/mcb.19.7.5124.
  46. Oberhammer, F. A., Hochegger, K., Fröschl, G., Tiefenbacher, R., and Pavelka, M. (1994) Chromatin condensation during apoptosis is accompanied by degradation of lamin A + B, without enhanced activation of cdc2 kinase, J. Cell Boil., 126, 827-837, https://doi.org/10.1083/jcb.126.4.827.
  47. Bae, S., Park, P. S. U., Lee, Y., Mun, S. H., Giannopoulou, E., Fujii, T., Lee, K. P., Violante, S. N., Cross, J. R., and Park-Min, K. H. (2021) MYC-mediated early glycolysis negatively regulates proinflammatory responses by controlling IRF4 in inflammatory macrophages, Cell Rep., 35, 109264, https://doi.org/10.1016/j.celrep.2021.109264.
  48. Liu, L., Lu, Y., Martinez, J., Bi, Y., Lian, G., Wang, T., Milasta, S., Wang, J., Yang, M., Liu, G., Green, D. R., and Wang, R. (2016) Proinflammatory signal suppresses proliferation and shifts macrophage metabolism from Myc-dependent to HIF1α-dependent, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 113, 1564-1569, https://doi.org/10.1073/pnas.1518000113.
  49. Lee, H. Y., Cha, J., Kim, S. K., Park, J. H., Song, K. H., Kim, P., and Kim, M. Y. (2019) c-MYC drives breast cancer metastasis to the brain, but promotes synthetic lethality with TRAIL, Mol. Cancer Res., 17, 544-554, https://doi.org/10.1158/1541-7786.MCR-18-0630.
  50. Buzun, K., Bielawska, A., Bielawski, K., and Gornowicz, A. (2020) DNA topoisomerases as molecular targets for anticancer drugs, J. Enzyme Inhib. Med. Chem., 35, 1781-1799, https://doi.org/10.1080/14756366.2020.1821676.
  51. Grant, C. H., and Gourley, C. (2015) Relevant cancer diagnoses, commonly used chemotherapy agents and their biochemical mechanisms of action, Cancer Treat. Ovary, 21-33, https://doi.org/10.1016/B978-0-12-801591-9.00002-3.
  52. Jayashree, S., Nirekshana, K., Guha, G., and Bhakta-Guha, D. (2018) Cancer chemotherapeutics in rheumatoid arthritis: a convoluted connection, Biomed. Pharmacother., 102, 894-911, https://doi.org/10.1016/j.biopha.2018.03.123.
  53. Lei, J., Yin, X., Shang, H., and Jiang, Y. (2019) IP-10 is highly involved in HIV infection, Cytokine, 115, 97-103, https://doi.org/10.1016/j.cyto.2018.11.018.
  54. Phillips, A. C., Ernst, M. K., Bates, S., Rice, N. R., and Vousden, K. H. (1999) E2F-1 potentiates cell death by blocking antiapoptotic signaling pathways, Mol. Cell, 4, 771-781, https://doi.org/10.1016/S1097-2765(00)80387-1.
  55. Luoto, K. R., Meng, A. X., Wasylishen, A. R., Zhao, H., Coackley, C. L., Penn, L. Z., and Bristow, R. G. (2010) Tumor cell kill by c-MYC depletion: role of MYC-regulated genes that control DNA double-strand break repair, Cancer Res., 70, 8748-8759, https://doi.org/10.1158/0008-5472.CAN-10-0944.
  56. Bretones, G., Delgado, M. D., and León, J. (2015) Myc and cell cycle control, Biochim. Biophys. Acta, 1849, 506-516, https://doi.org/10.1016/j.bbagrm.2014.03.013.
  57. Chiron, M., Demur, C., Pierson, V., Jaffrezou, J. P., Muller, C., Saivin, S., Bordier, C., Bousquet, C., Dastugue, N., and Laurent, G. (1992) Sensitivity of fresh acute myeloid leukemia cells to etoposide: relationship with cell growth characteristics and DNA single-strand breaks, Blood, 80, 1307-1315. https://doi.org/10.1182/blood.v80.5.1307.1307.
  58. Bromberg, K. D., Burgin, A. B., and Osheroff, N. (2003) A two-drug model for etoposide action against human topoisomerase IIalpha, J. Boil. Chem., 278, 7406-7412, https://doi.org/10.1074/jbc.M212056200.
  59. Muslimović, A., Nyström, S., Gao, Y., and Hammarsten, O. (2009) Numerical analysis of etoposide induced DNA breaks, PLoS One, 4, e5859, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0005859.
  60. Berger, J. M., Gamblin, S. J., Harrison, S. C., and Wang, J. C. (1996) Structure and mechanism of DNA topoisomerase II, Nature, 379, 225-232, https://doi.org/10.1038/379225a0.
  61. Tounekti, O., Kenani, A., Foray, N., Orlowski, S., and Mir, L. M. (2001) The ratio of single- to double-strand DNA breaks and their absolute values determine cell death pathway, Br. J. Cancer, 84, 1272-1279, https://doi.org/10.1054/bjoc.2001.1786.
  62. Lee, J. H., and Paull, T. T. (2005) ATM activation by DNA double-strand breaks through the Mre11-Rad50-Nbs1 complex, Science, 308, 551-554, https://doi.org/10.1126/science.1108297.
  63. Shibata, A., and Jeggo, P. A. (2021) ATM’s role in the repair of DNA double-strand breaks, Genes, 12, 1370, https://doi.org/10.3390/genes12091370.
  64. Maréchal, A., and Zou, L. (2013) DNA damage sensing by the ATM and ATR kinases, Cold Spring Harb. Perspect. Boil., 5, a012716, https://doi.org/10.1101/cshperspect.a012716.
  65. Ganapathi, R. N., and Ganapathi, M. K. (2013) Mechanisms regulating resistance to inhibitors of topoisomerase II, Front. Pharmacol., 4, 89, https://doi.org/10.3389/fphar.2013.00089.
  66. Sullivan, D. M., Glisson, B. S., Hodges, P. K., Smallwood-Kentro, S., and Ross, W. E. (1986) Proliferation dependence of topoisomerase II mediated drug action, Biochem., 25, 2248-2256, https://doi.org/10.1021/bi00356a060.
  67. Dingemans, A. M., Pinedo, H. M., and Giaccone, G. (1998) Clinical resistance to topoisomerase-targeted drugs, Biochim. Biophys. Acta, 1400, 275-288, https://doi.org/10.1016/S0167-4781(98)00141-9.
  68. Larsen, A. K., Skladanowski, A., and Bojanowski, K. (1996) The roles of DNA topoisomerase II during the cell cycle, Prog. Cell Cycle Res., 2, 229-239, https://doi.org/10.1007/978-1-4615-5873-6_22.
  69. Lee, J. H., and Berger, J. M. (2019) Cell cycle-dependent control and roles of DNA topoisomerase II, Genes, 10, 859, https://doi.org/10.3390/genes10110859.
  70. Kimura, K., Saijo, M., Ui, M., and Enomoto, T. (1994) Growth state- and cell cycle-dependent fluctuation in the expression of two forms of DNA topoisomerase II and possible specific modification of the higher molecular weight form in the M phase, J. Boil. Chem, 269, 1173-1176, https://doi.org/10.1016/S0021-9258(17)42238-1.
  71. Singh, B. N., Mudgil, Y., John, R., Achary, V. M., Tripathy, M. K., Sopory, S. K., Reddy, M. K., and Kaul, T. (2015) Cell cycle stage-specific differential expression of topoisomerase I in tobacco BY-2 cells and its ectopic overexpression and knockdown unravels its crucial role in plant morphogenesis and development, Plant Sci., 240, 182-192, https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2015.09.016.
  72. Das, S. K., Kuzin, V., Cameron, D. P., Sanford, S., Jha, R. K., Nie, Z., Rosello, M. T., Holewinski, R., Andresson, T., Wisniewski, J., Natsume, T., Price, D. H., Lewis, B. A., Kouzine, F., Levens, D., and Baranello, L. (2022) MYC assembles and stimulates topoisomerases 1 and 2 in a “topoisome”, Mol. Cell, 82, 140-158.e12, https://doi.org/10.1016/ j.molcel.2021.11.016.
  73. Jiao, W., Lin, H. M., Timmons, J., Nagaich, A. K., Ng, S. W., Misteli, T., and Rane, S. G. (2005) E2F-dependent repression of topoisomerase II regulates heterochromatin formation and apoptosis in cells with melanoma-prone mutation, Cancer Res., 65, 4067-4077, https://doi.org/10.1158/0008-5472.CAN-04-3999.
  74. Kotredes, K. P., and Gamero, A. M. (2013) Interferons as inducers of apoptosis in malignant cells, J. Interferon Cytokine Res., 33, 162-170, https://doi.org/10.1089/jir.2012.0110.
  75. Cheon, H., Wang, Y., Wightman, S. M., Jackson, M. W., and Stark, G. R. (2023) How cancer cells make and respond to interferon-I, Trends Cancer, 9, 83-92, https://doi.org/10.1016/j.trecan.2022.09.003.
  76. Di Franco, S., Turdo, A., Todaro, M., and Stassi, G. (2017) Role of type I and ii interferons in colorectal cancer and melanoma, Front. Immune., 8, 878, https://doi.org/10.3389/fimmu.2017.00878.
  77. Cheon, H., Holvey-Bates, E. G., McGrail, D. J., and Stark, G. R. (2021) PD-L1 sustains chronic, cancer cell-intrinsic responses to type I interferon, enhancing resistance to DNA damage, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 118, e2112258118, https://doi.org/10.1073/pnas.2112258118.
  78. Erdal, E., Haider, S., Rehwinkel, J., Harris, A. L., and McHugh, P. J. (2017) A prosurvival DNA damage-induced cytoplasmic interferon response is mediated by end resection factors and is limited by Trex1, Genes Dev., 31, 353-369, https://doi.org/10.1101/gad.289769.116.
  79. Gaston, J., Cheradame, L., Yvonnet, V., Deas, O., Poupon, M. F., Judde, J. G., Cairo, S., and Goffin, V. (2016) Intracellular STING inactivation sensitizes breast cancer cells to genotoxic agents, Oncotarget, 7, 77205-77224, https://doi.org/10.18632/oncotarget.12858.
  80. Godwin, P., Baird, A. M., Heavey, S., Barr, M. P., O’Byrne, K. J., and Gately, K. (2013) Targeting nuclear factor-kappa B to overcome resistance to chemotherapy, Front. Oncol., 3, 120, https://doi.org/10.3389/fonc.2013.00120.
  81. Pfeffer, L. M. (2011) The role of nuclear factor κB in the interferon response, J. Interferon Cytokine Res., 31, 553-559, https://doi.org/10.1089/jir.2011.0028.
  82. Willemsen, J., Neuhoff, M. T., Hoyler, T., Noir, E., Tessier, C., Sarret, S., Thorsen, T. N., Littlewood-Evans, A., Zhang, J., Hasan, M., Rush, J. S., Guerini, D., and Siegel, R. M. (2021) TNF leads to mtDNA release and cGAS/STING-dependent interferon responses that support inflammatory arthritis, Cell Rep., 37, 109977, https://doi.org/10.1016/j.celrep.2021.109977.
  83. Wu, Y., and Zhou, B. P. (2010) TNF-alpha/NF-kappaB/Snail pathway in cancer cell migration and invasion, British J. Cancer, 102, 639-644, https://doi.org/10.1038/sj.bjc.6605530.
  84. Guha, M., and Mackman, N. (2001) LPS induction of gene expression in human monocytes, Cell. Signal., 13, 85-94, https://doi.org/10.1016/S0898-6568(00)00149-2.
  85. García-González, V., and Mas-Oliva, J. A. (2017) Novel β-adaptin/c-Myc complex formation modulated by oxidative stress in the control of the cell cycle in macrophages and its implication in atherogenesis, Sci. Rep., 7, 13442, https://doi.org/10.1038/s41598-017-13880-5.
  86. Ankers, J. M., Awais, R., Jones, N. A., Boyd, J., Ryan, S., Adamson, A. D., Harper, C. V., Bridge, L., Spiller, D. G., Jackson, D. A., Paszek, P., Sée, V., and White, M. R. (2016) Dynamic NF-κB and E2F interactions control the priority and timing of inflammatory signalling and cell proliferation, eLife, 5, e10473, https://doi.org/10.7554/eLife.10473.
  87. Araki, K., Kawauchi, K., and Tanaka, N. (2008) IKK/NF-kappaB signaling pathway inhibits cell-cycle progression by a novel Rb-independent suppression system for E2F transcription factors, Oncogene, 27, 5696-5705, https://doi.org/10.1038/onc.2008.184.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Анализ качественных и количественных характеристик индуцированных повреждений ДНК в клетках ТНР-1 НПК и ТНР-1 ВПК до и после 2, 4 и 8 ч инкубации с 8 мкМ этопозида. Жизнеспособность клеток ТНР-1 НПК и ТНР-1 ВПК до и после 2, 4 и 8 ч инкубации с 8 мкМ этопозида (а). Процент клеток, содержащих одноцепочечные (б) и двухцепочечные (в) разрывы ДНК, в популяции ТНР-1 НПК и ТНР-1 ВПК до и после 2, 4 и 8 ч инкубации с 8 мкМ этопозида. Cтепень повреждения ДНК (% ДНК в хвосте) при образовании одноцепочечных (г) и двухцепочечных (д) разрывов. Данные представлены в виде среднего значения ± SD (n ≥ 5); * р < 0,05 – в сравнении c клетками THP-1 НПК

Скачать (622KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Содержание pATR (Ser428), общего ATR (а); рАТМ (Ser428), общего ATM (б); pBRCA1 (Ser1524), общего Brca1 (в); pChk1 (Ser139), общего Chk1 (г); pChk2 (Thr68), общего Chk2 (д); pH2AX (Ser139), общего H2A.X (е) в клетках ТНР-1 ВПК и ТНР-1 НПК до и после 2, 4 и 8 ч инкубации с 8 мкМ этопозида

Скачать (737KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Анализ активации этопозид-индуцированного проапоптотического сигнального пути в клетках ТНР-1 НПК и ТНР-1 ВПК. Средняя интенсивность флуоресценции (СИФ) AMC в клетках ТНР-1 НПК и ТНР-1 ВПК до и после 2, 4 и 8 ч инкубации с 8 мкМ этопозида (а). Процент клеток, содержащих расщепленную PARP1/2 (Asp214) (б) и аберрантные ядра (в), в популяции ТНР-1 НПК и ТНР-1 ВПК до и после 2, 4 и 8 ч инкубации с 8 мкМ этопозида. Данные представлены в виде среднего значения ± SD (n ≥ 5); * р <0,05 – в сравнении c клетками THP-1 НПК

Скачать (349KB)
Метаданные
5. Рис. 4. GSEA наборов генов в резистентных клетках ОМоЛ относительно чувствительных клеток ОМоЛ. Результаты GSEA по коллекции H (а) для клеток ТНР-1 ВПК и ОМоЛ, полученных от пациентов, резистентных к терапии, относительно клеток ТНР-1 НПК и ОМоЛ, полученных от отвечающих на терапию пациентов соответственно. Размер круга соответствует количеству генов с изменяющейся экспрессией относительно общего количества генов в наборе. НПО – нормализированный показатель обогащения; FDR ≤ 0,05. Результаты GSEA коллекций KEGG, Reactome, GOBP и WP (б) и коллекции C3.TFT (в–ж) для клеток ТНР-1 ВПК относительно клеток ТНР-1 НПК

Скачать (1MB)
Метаданные
6. Рис. 5. Количество клеток ТНР-1 в культуре в зависимости от времени культивирования. ВПК – клеточная культура высокой плотности; НПК – клеточная культура низкой плотности. Данные представлены в виде среднего значения ± SD (n ≥ 5)

Скачать (132KB)
Метаданные
7. Приложение 1
Скачать (13KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025